Quelles sont les bactéries responsables de l’odeur du surströmming ?

Posté : 16 avril 2021 / Mis-à-jour : 13 mai 2024


Temps de lecture : 9 minutes

Catégorie : Alimentation

La fermentation dans le cadre de l’alimentation permet d’améliorer la préservation et les qualités nutritives des aliments. Parmi les plats fermentés les plus célèbres, le surströmming a une place particulière. En effet, ce plat suédois à base de harengs est surtout connu pour son odeur caractéristique qui est considérée comme l’une des plus désagréables sur Terre [1]. Cette odeur est due à l’action des micro-organismes, lors de la fermentation, par un mécanisme encore mystérieux. Comment se passe cette fermentation et quelles sont les bactéries impliquées dans cette odeur ?

C’est quoi le surströmming ?

De nombreux plats fermentés à base de poissons ont été élaborés, suite à une pénurie de sel, dans les pays nordiques [2]. Parmi ces plats fermentés, avec peu de sel, on retrouve le surströmming. Ce mot se décompose en “sur” qui provient de l’anglais sour signifiant « acide » et de “strømming” qui est un mot nordique désignant le hareng.

Surströmming

Ce plat est devenu populaire à partir de 1520 à 1530 lors d’une pénurie de sel, dans les pays nordiques [2]. Le surströmming était distribué en Suède dans les rations militaires durant le XVIIème siècle. De nos jours, la production annuelle est estimée à 600 tonnes.

Comment est préparé le surströmming ?

Des harengs péchés entre le mois de mai et de juillet sont utilisés comme base du surströmming [2]. Ces poissons sont laissés dans un tonneau remplis d’eau saturée en sel, pendant un à deux jour(s), pour un pré-salage. Après cette étape, les poissons sont décapités puis évidés partiellement (le contenu des gonades et des intestins est conservé). Les harengs sont ensuite laissés fermenter pendant trois à quatre semaines dans un tonneau avec de l’eau contenant 17 % de sel (soit moins que lors du pré-salage). Dans le tonneau, les conditions sont dites anaérobies car dépourvues de dioxygène (O2). En effet, le tonneau est fermé et le dioxygène diffuse mal dans l’eau fortement salée. Les poissons sont finalement mis dans des boites de conserves, où la fermentation peut continuer pendant un an encore.

Schéma de préparation du surströmming
Le surströmming est préparé uniquement à partir les bactéries présentes naturellement dans le poisson et le tonneau. Il n’y a pas d’ajout (inoculation) de bactéries lors de la fermentation.

Comment se passe la fermentation ?

Lorsque le hareng meurt, plusieurs changements vont survenir dans son corps ce qui initie la fermentation [3]. En absence de circulation du sang et d’énergie (sous forme d’ATP), la rigidité cadavérique va s’installer dans les muscles du poisson. En même temps certaines enzymes du poisson vont continuer à fonctionner mais sans être régulées. Ces enzymes dites d’autolyses vont commencer à dégrader les composants des muscles et de la peau du poisson lors d’un processus appelé décomposition post-mortem.

Réactions ayant lieu lors de la fermentation

Les flèches noires et rouges indiquent respectivement ce qui est favorisé ou inhibé. Les enzymes d’autolyse et les bactéries lactiques favorisent la décomposition du poisson. Le sel lui inhibe les bactéries lactiques et pathogènes. L’inhibition des bactéries pathogènes est également stimulée par les acides produits par les bactéries lactiques.

La fermentation du surströmming va aussi impliquer le microbiome provenant de l’intestin des poissons [4]. Parmi ces bactéries issues de l’intestin du poisson, il y a notamment des bactéries lactiques qui produisent des acides tels que propionique, butyrique, lactique ou acétique [5]. La production d’acides par ces bactéries va acidifier le milieu ce qui réduit la croissance de micro-organismes pathogènes. La présence de sel inhibe également la croissance d’une partie des bactéries ce qui évite une décomposition trop importante des chairs du poisson durant la fermentation.

Schéma simplifié du système digestif d'un hareng
Schéma simplifié du système digestif d’un hareng. Image inspirée de la vidéo de Bernard Mikolajczyk de l’université de Lille (lien).

Des gaz tels que le sulfure d’hydrogène (H2S) ou du dioxyde de carbone (CO2) sont produits également par les bactéries présentes dans le surströmming. Lors de la fermentation en tonneau, ces gaz peuvent s’échapper entre les lattes en bois. Par contre, ils ne peuvent plus s’échapper une fois le surströmming placé en boite de conserve. L’accumulation de ces gaz va conduire à déformer les boites de conserves et leur donner un aspect bombé. La pression étant ainsi plus importante dans la boite qu’à l’extérieur, du liquide est souvent expulsé lors de l’ouverture.

Des études scientifiques sur le surströmming ?

Des scientifiques Italiens ont rédigé une publication scientifique sur les bactéries trouvées dans le surströmming en octobre 2020. Avant cette étude, les connaissances sur les bactéries impliquées dans cette fermentation étaient maigres malgré le fait que ce plat est consommé depuis des centaines d’années. En effet, une seule étude de microbiologie avait été publiée en 2000 [5].

Cette nouvelle étude est réalisée à partir de 15 boites de conserves, contenant du surströmming, achetées en 2019 chez trois producteurs différents. Dans un premier temps, les bactéries présentes dans ce plat sont étudiées puis les molécules responsables de l’odeur sont recherchées.

Échelle présentant les différents groupes de bactéries selon leur tolérance au sel.

Quelles sont les bactéries présentes dans le surströmming ?

De nombreuses bactéries sont identifiées dans le surströmming à l’aide d’une technique de biologie moléculaire (séquençage de l’ADNr 16S). En particulier, un groupe de six bactéries est retrouvé dans toutes les boites de conserves mais en composition variable. Ce groupe est composé d’Alkalibacterium gilvum, Carnobacterium spp., Halanaerobium praevalens, Tetragenococcus halophilus, Clostridiisalibacter spp. et Porphyromonadaceae. En plus de ce groupe commun à chaque boite d’autres bactéries sont retrouvées de façon variable selon les boites de conserves et les producteurs.

Les résultats de cette nouvelle étude confirment que le surströmming contient plusieurs bactéries lactiques. Celles-ci appartiennent à un groupe de micro-organismes connus pour intervenir souvent dans la production de plats fermentés. Ces bactéries sont aussi trouvées naturellement dans les intestins de poissons d’où leur présence dans ce plat [4]. Le surströmming étant salé, les bactéries qui s’y développent sont capables de supporter de fortes concentrations en sel, on parle de bactéries halophiles (mot constitué de halos et philiein signifiant « sel » et « aimer » en grec respectivement).

Échelle présentant les différents groupes de bactéries selon leur tolérance au sel.
Les concentrations de sel optimales sont entre 2 à 5 % pour Alkalibacterium gilvum et de 13 % pour Halanaerobium praevalens. Les unités sont le M (molaire ; mole par litre) et le % (g pour 100 mL d’eau). La classification des bactéries halophiles est celle de Ollivier et al., 1994 Microbiological reviews [6].

Parmi les bactéries retrouvées à chaque fois, Alkalibacterium gilvum représente 4 à 24 % de la quantité totale de bactéries en fonction des lots. Cette bactérie lactique a été initialement isolée d’un fromage [7]. Alkalibacterium gilvum est aussi connue pour produire de l’acide lactique à partir de sucre (glucose).

Carte d'identité d'Alkalibacterium gilvum
Alkalibacterium gilvum est une bactérie lactique trouvée dans des plats fermentés comme le surströmming ou le fromage [6].

La bactérie Halanaerobium praevalens trouvée dans la première étude en 2000 est de nouveau détectée de façon importante dans toutes les boites de conserves. Celle-ci est capable de se développer en absence de de dioxygène (condition anaérobie) et en présence de fortes concentrations en sel. Elle est également capable de produire des acides organiques (acétique, propionique et lactique) qui participent à l’acidification du plat.

Carte d'identité de Halanaerobium praevalens

Les bactéries trouvées dans le surströmming peuvent-elles être pathogènes ?

Des bactéries pathogènes, pour les humains, peuvent aussi être trouvées dans les intestins de poissons et donc se retrouver ensuite dans ce plat fermenté. De plus le surströmming n’étant pas stérilisé suite à la fermentation, les micro-organismes sont toujours vivants à la fin de celle-ci. En effet, la fermentation continue même après la mise en boite de conserves.

Les scientifiques ont recherchées des bactéries responsables d’infections alimentaires comme des Salmonella spp. ou alors Clostridium botulinum responsable du botulisme. Néanmoins ces bactéries ne sont pas retrouvées dans les plats étudiés de surströmming. Les conditions de la fermentation ne permettent pas la croissance de ces bactéries pathogènes. Par contre la bactérie Arcobacter est trouvée, en faible quantité, dans toutes les boites testées. Cette bactérie est connue pour causer des maladies digestives (crampes ou diarrhées) chez les humains. La découverte de cette bactérie laisse supposer d’éventuels risques sanitaires [8].

Quels sont les composés responsables de l’odeur ?

Après avoir identifiés les bactéries dans ce plat, les scientifiques ont cherché dans le surströmming les molécules responsables de l’odeur. Il y a notamment du sulfure d’hydrogène (H2S) que l’on retrouve dans les œufs pourris, de l’acide acétique aussi trouvé dans le vinaigre ou de l’acide butyrique qui caractérise le beurre rance. Parmi les molécules responsables de l’odeur certaines font partie du groupe des composés organiques volatiles. Ces molécules sont analysées par un appareil appelé spectromètre de masse (couplé à une chromatographie en phase gazeuse).

Cette analyse met en évidence qu’il n’y a pas une molécule unique responsable de l’odeur mais plutôt un mélange de composés organiques volatiles (35 au total). On retrouve des molécules volatiles comme la triméthylamine ou des composés à base de soufre comme le sulfure de diméthyle. Des composés aromatiques tels que le phénol ou l’éthylbenzène sont aussi détectés. Des variations de composition sont observées entre les trois lots de surströmming.

Exemple de composés organiques volatils retrouvés dans le surströmming.
Exemple de composés organiques volatils retrouvés dans le surströmming.

En comparant la liste des bactéries présentes et des molécules odorantes dans chaque boite de conserve, il est possible d’observer certaines tendances. Par exemple lorsque la bactérie Psychrobacter celer est présente, des gaz comme le methyl butanol, hexanal ou l’heptanone sont aussi détectées. Au contraire lorsque la triméthylamine est détectée, la bactérie Clostridiisalibacter est moins présente.

Perspectives de l’étude

Cette étude est la première à comparer les molécules odorantes et la présence de bactéries dans le surströmming. Elle permet de mettre en évidence la présence simultanée de certaines bactéries et de molécules odorantes. D’autres études seront nécessaires pour mieux comprendre l’origine de l’odeur particulière de ce plat fermenté. Provient-elle principalement de l’action des bactéries ou de la décomposition naturelle du poisson ?

Référence bibliographique

Belleggia, L., Aquilanti, L., Ferrocino, I., Milanović, V., Garofalo, C., Clementi, F., Cocolin, L., Mozzon, M., Foligni, R., Haouet, N., Scuota, S., Framboas, M., & Osimani, A. (2020). Discovering microbiota and volatile compounds of surströmming, the traditional Swedish sour herring. Food Microbiology, 103503. doi:10.1016/j.fm.2020.103503 (lien)

Pour plus d’informations

[1] Brand, G. (2019) Surströmming  : The worst odor in the world? Discovering odors, 49–51. doi:10.1002/9781119687467.ch13 (lien)

[2] Skåra, T., Axelsson, L., Stefánsson, G., Ekstrand, B., & Hagen, H. (2015). Fermented and ripened fish products in the northern European countries. Journal of Ethnic Foods, 2(1), 18–24. doi:10.1016/j.jef.2015.02.004 (lien)

[3] Mukundan, M. K., Antony, P. D., & Nair, M. R. (1986). A review on autolysis in fish. Fisheries Research, 4(3-4), 259–269. doi:10.1016/0165-7836(86)90007-x (lien)

[4] Egerton, S., Culloty, S., Whooley, J., Stanton, C., & Ross, R. P. (2018). The gut microbiota of marine fish. Frontiers in Microbiology, 9. doi:10.3389/fmicb.2018.00873 (lien)

[5] Kobayashi, T., Kimura, B., & Fujii, T. (2000). Strictly anaerobic halophiles isolated from canned Swedish fermented herrings (Surströmming). International Journal of Food Microbiology, 54(1-2), 81–89. doi:10.1016/s0168-1605(99)00172-5 (lien)

[6] Ollivier, B., Caumette, P., Garcia, J. L., & Mah, R. A. (1994). Anaerobic bacteria from hypersaline environments. Microbiological reviews, 58(1), 27–38. (lien)

[7] Ishikawa, M., Yamasato, K., Kodama, K., Yasuda, H., Matsuyama, M., Okamoto-Kainuma, A., & Koizumi, Y. (2013). Alkalibacterium gilvum sp. nov., slightly halophilic and alkaliphilic lactic acid bacterium isolated from soft and semi-hard cheeses. International journal of systematic and evolutionary microbiology, 63(Pt 4), 1471–1478. doi.org/10.1099/ijs.0.042556-0 (lien)

[8] Hsu, T.T. D., & Lee, J. (2015). Global distribution and prevalence of Arcobacter in food and water. Zoonoses and Public Health, 62(8), 579–589. doi:10.1111/zph.12215 (lien)

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