Quelles sont les bactéries responsables de l’odeur du surströmming ?

Temps de lec­ture : 8 minutes

La fer­men­ta­tion dans le cadre de l’a­li­men­ta­tion per­met d’a­mé­lio­rer la pré­ser­va­tion et les qua­li­tés nutri­tives des ali­ments. Parmi les plats fer­men­tés les plus célèbres, le surs­tröm­ming a une place par­ti­cu­laire. En effet, ce plat sué­dois à base de harengs est sur­tout connu pour son odeur carac­té­ris­tique qui est consi­dé­rée comme l’une des plus désa­gréables sur Terre [1]. Cette odeur est due à l’ac­tion des micro-orga­nismes, lors de la fer­men­ta­tion, par un méca­nisme encore mys­té­rieux. Comment se passe cette fer­men­ta­tion et quelles sont les bac­té­ries impli­quées dans cette odeur ?

C’est quoi le surströmming ?

De nom­breux plats fer­men­tés à base de pois­sons ont été éla­bo­rés, suite à une pénu­rie de sel, dans les pays nor­diques [2]. Parmi ces plats fer­men­tés, avec peu de sel, on retrouve le surs­tröm­ming. Ce mot se décom­pose en “sur” qui pro­vient de l’an­glais sour signi­fiant “acide” et de “strøm­ming” qui est un mot nor­dique dési­gnant le hareng.

Ce plat est deve­nu popu­laire à par­tir de 1520 à 1530 lors d’une pénu­rie de sel, dans les pays nor­diques [2]. Le surs­tröm­ming était dis­tri­bué en Suède dans les rations mili­taires durant le XVIIème siècle. De nos jours, la pro­duc­tion annuelle est esti­mée à 600 tonnes.

Comment est préparé le surströmming ?

Des harengs péchés entre le mois de mai et de juillet sont uti­li­sés comme base du surs­tröm­ming [2]. Ces pois­sons sont lais­sés dans un ton­neau rem­plis d’eau satu­rée en sel, pen­dant un à deux jour(s), pour un pré-salage. Après cette étape, les pois­sons sont déca­pi­tés puis évi­dés par­tiel­le­ment (le conte­nu des gonades et des intes­tins est conser­vé). Les harengs sont ensuite lais­sés fer­men­ter pen­dant trois à quatre semaines dans un ton­neau avec de l’eau conte­nant 17 % de sel (soit moins que lors du pré-salage). Dans le ton­neau, les condi­tions sont dites anaé­ro­bies car dépour­vues de dioxy­gène (O2). En effet, le ton­neau est fer­mé et le dioxy­gène dif­fuse mal dans l’eau for­te­ment salée. Les pois­sons sont fina­le­ment mis dans des boites de conserves, où la fer­men­ta­tion peut conti­nuer pen­dant un an encore.

Le surs­tröm­ming est pré­pa­ré uni­que­ment à par­tir les bac­té­ries pré­sentes natu­rel­le­ment dans le pois­son et le ton­neau. Il n’y a pas d’a­jout (ino­cu­la­tion) de bac­té­ries lors de la fer­men­ta­tion.

Comment se passe la fermentation ?

Lorsque le hareng meurt, plu­sieurs chan­ge­ments vont sur­ve­nir dans son corps ce qui ini­tie la fer­men­ta­tion [3]. En absence de cir­cu­la­tion du sang et d’éner­gie (sous forme d’ATP), la rigi­di­té cada­vé­rique va s’ins­tal­ler dans les muscles du pois­son. En même temps cer­taines enzymes du pois­son vont conti­nuer à fonc­tion­ner mais sans être régu­lées. Ces enzymes dites d’au­to­lyses vont com­men­cer à dégra­der les com­po­sants des muscles et de la peau du pois­son lors d’un pro­ces­sus appe­lé décom­po­si­tion post-mortem.

La fer­men­ta­tion du surs­tröm­ming va aus­si impli­quer le micro­biome pro­ve­nant de l’in­tes­tin des pois­sons [4]. Parmi ces bac­té­ries issues de l’in­tes­tin du pois­son, il y a notam­ment des bac­té­ries lac­tiques qui pro­duisent des acides tels que pro­pio­nique, buty­rique, lac­tique ou acé­tique [5]. La pro­duc­tion d’a­cides par ces bac­té­ries va aci­di­fier le milieu ce qui réduit la crois­sance de micro-orga­nismes patho­gènes. La pré­sence de sel inhibe éga­le­ment la crois­sance d’une par­tie des bac­té­ries ce qui évite une décom­po­si­tion trop impor­tante des chairs du pois­son durant la fer­men­ta­tion.

Schéma sim­pli­fié du sys­tème diges­tif d’un hareng. Image ins­pi­rée de la vidéo de Bernard Mikolajczyk de l’u­ni­ver­si­té de Lille (lien).

Des gaz tels que le sul­fure d’hy­dro­gène (H2S) ou du dioxyde de car­bone (CO2) sont pro­duits éga­le­ment par les bac­té­ries pré­sentes dans le surs­tröm­ming. Lors de la fer­men­ta­tion en ton­neau, ces gaz peuvent s’é­chap­per entre les lattes en bois. Par contre, ils ne peuvent plus s’é­chap­per une fois le surs­tröm­ming pla­cé en boite de conserve. L’accumulation de ces gaz va conduire à défor­mer les boites de conserves et leur don­ner un aspect bom­bé. La pres­sion étant ain­si plus impor­tante dans la boite qu’à l’ex­té­rieur, du liquide est sou­vent expul­sé lors de l’ouverture.

Des études scientifiques sur le surströmming ?

Des scien­ti­fiques Italiens ont rédi­gé une publi­ca­tion scien­ti­fique sur les bac­té­ries trou­vées dans le surs­tröm­ming en octobre 2020. Avant cette étude, les connais­sances sur les bac­té­ries impli­quées dans cette fer­men­ta­tion étaient maigres mal­gré le fait que ce plat est consom­mé depuis des cen­taines d’an­nées. En effet, une seule étude de micro­bio­lo­gie avait été publiée en 2000 [5].

Cette nou­velle étude est réa­li­sée à par­tir de 15 boites de conserves, conte­nant du surs­tröm­ming, ache­tées en 2019 chez trois pro­duc­teurs dif­fé­rents. Dans un pre­mier temps, les bac­té­ries pré­sentes dans ce plat sont étu­diées puis les molé­cules res­pon­sables de l’o­deur sont recherchées.

Quelles sont les bactéries présentes dans le surströmming ?

De nom­breuses bac­té­ries sont iden­ti­fiées dans le surs­tröm­ming à l’aide d’une tech­nique de bio­lo­gie molé­cu­laire (séquen­çage de l’ADNr 16S). En par­ti­cu­lier, un groupe de six bac­té­ries est retrou­vé dans toutes les boites de conserves mais en com­po­si­tion variable. Ce groupe est com­po­sé d’Alkalibacterium gil­vum, Carnobacterium spp., Halanaerobium prae­va­lens, Tetragenococcus halo­phi­lus, Clostridiisalibacter spp. et Porphyromonadaceae. En plus de ce groupe com­mun à chaque boite d’autres bac­té­ries sont retrou­vées de façon variable selon les boites de conserves et les producteurs.

Les résul­tats de cette nou­velle étude confirment que le surs­tröm­ming contient plu­sieurs bac­té­ries lac­tiques. Celles-ci appar­tiennent à un groupe de micro-orga­nismes connus pour inter­ve­nir sou­vent dans la pro­duc­tion de plats fer­men­tés. Ces bac­té­ries sont aus­si trou­vées natu­rel­le­ment dans les intes­tins de pois­sons d’où leur pré­sence dans ce plat [4]. Le surs­tröm­ming étant salé, les bac­té­ries qui s’y déve­loppent sont capables de sup­por­ter de fortes concen­tra­tions en sel, on parle de bac­té­ries halo­philes (mot consti­tué de halos et phi­liein signi­fiant “sel” et “aimer” en grec respectivement).

Les concen­tra­tions de sel opti­males sont entre 2 à 5 % pour Alkalibacterium gil­vum et de 13 % pour Halanaerobium prae­va­lens. Les uni­tés sont le M (molaire ; mole par litre) et le % (g pour 100 mL d’eau). La clas­si­fi­ca­tion des bac­té­ries halo­philes est celle de Ollivier et al., 1994 Microbiological reviews [6].

Parmi les bac­té­ries retrou­vées à chaque fois, Alkalibacterium gil­vum repré­sente 4 à 24 % de la quan­ti­té totale de bac­té­ries en fonc­tion des lots. Cette bac­té­rie lac­tique a été ini­tia­le­ment iso­lée d’un fro­mage [7]. Alkalibacterium gil­vum est aus­si connue pour pro­duire de l’a­cide lac­tique à par­tir de sucre (glu­cose).

Alkalibacterium gil­vum est une bac­té­rie lac­tique trou­vée dans des plats fer­men­tés comme le surs­tröm­ming ou le fro­mage [6].

La bac­té­rie Halanaerobium prae­va­lens trou­vée dans la pre­mière étude en 2000 est de nou­veau détec­tée de façon impor­tante dans toutes les boites de conserves. Celle-ci est capable de se déve­lop­per en absence de de dioxy­gène (condi­tion anaé­ro­bie) et en pré­sence de fortes concen­tra­tions en sel. Elle est éga­le­ment capable de pro­duire des acides orga­niques (acé­tique, pro­pio­nique et lac­tique) qui par­ti­cipent à l’a­ci­di­fi­ca­tion du plat.

Les bactéries trouvées dans le surströmming peuvent-elles être pathogènes ?

Des bac­té­ries patho­gènes, pour les humains, peuvent aus­si être trou­vées dans les intes­tins de pois­sons et donc se retrou­ver ensuite dans ce plat fer­men­té. De plus le surs­tröm­ming n’é­tant pas sté­ri­li­sé suite à la fer­men­ta­tion, les micro-orga­nismes sont tou­jours vivants à la fin de celle-ci. En effet, la fer­men­ta­tion conti­nue même après la mise en boite de conserves.

Les scien­ti­fiques ont recher­chées des bac­té­ries res­pon­sables d’in­fec­tions ali­men­taires comme des Salmonella spp. ou alors Clostridium botu­li­num res­pon­sable du botu­lisme. Néanmoins ces bac­té­ries ne sont pas retrou­vées dans les plats étu­diés de surs­tröm­ming. Les condi­tions de la fer­men­ta­tion ne per­mettent pas la crois­sance de ces bac­té­ries patho­gènes. Par contre la bac­té­rie Arcobacter est trou­vée, en faible quan­ti­té, dans toutes les boites tes­tées. Cette bac­té­rie est connue pour cau­ser des mala­dies diges­tives (crampes ou diar­rhées) chez les humains. La décou­verte de cette bac­té­rie laisse sup­po­ser d’é­ven­tuels risques sani­taires [8].

Quels sont les composés responsables de l’odeur ?

Après avoir iden­ti­fiés les bac­té­ries dans ce plat, les scien­ti­fiques ont cher­ché dans le surs­tröm­ming les molé­cules res­pon­sables de l’o­deur. Il y a notam­ment du sul­fure d’hy­dro­gène (H2S) que l’on retrouve dans les œufs pour­ris, de l’a­cide acé­tique aus­si trou­vé dans le vinaigre ou de l’a­cide buty­rique qui carac­té­rise le beurre rance. Parmi les molé­cules res­pon­sables de l’o­deur cer­taines font par­tie du groupe des com­po­sés orga­niques vola­tiles. Ces molé­cules sont ana­ly­sées par un appa­reil appe­lé spec­tro­mètre de masse (cou­plé à une chro­ma­to­gra­phie en phase gazeuse).

Cette ana­lyse met en évi­dence qu’il n’y a pas une molé­cule unique res­pon­sable de l’o­deur mais plu­tôt un mélange de com­po­sés orga­niques vola­tiles (35 au total). On retrouve des molé­cules vola­tiles comme la tri­mé­thy­la­mine ou des com­po­sés à base de soufre comme le sul­fure de dimé­thyle. Des com­po­sés aro­ma­tiques tels que le phé­nol ou l’é­thyl­ben­zène sont aus­si détec­tés. Des varia­tions de com­po­si­tion sont obser­vées entre les trois lots de surs­tröm­ming.

Exemple de com­po­sés orga­niques vola­tils retrou­vés dans le surs­tröm­ming.

En com­pa­rant la liste des bac­té­ries pré­sentes et des molé­cules odo­rantes dans chaque boite de conserve, il est pos­sible d’ob­ser­ver cer­taines ten­dances. Par exemple lorsque la bac­té­rie Psychrobacter celer est pré­sente, des gaz comme le methyl buta­nol, hexa­nal ou l’hep­ta­none sont aus­si détec­tées. Au contraire lorsque la tri­mé­thy­la­mine est détec­tée, la bac­té­rie Clostridiisalibacter est moins présente.

Perspectives de l’étude

Cette étude est la pre­mière à com­pa­rer les molé­cules odo­rantes et la pré­sence de bac­té­ries dans le surs­tröm­ming. Elle per­met de mettre en évi­dence la pré­sence simul­ta­née de cer­taines bac­té­ries et de molé­cules odo­rantes. D’autres études seront néces­saires pour mieux com­prendre l’o­ri­gine de l’o­deur par­ti­cu­lière de ce plat fer­men­té. Provient-elle prin­ci­pa­le­ment de l’ac­tion des bac­té­ries ou de la décom­po­si­tion natu­relle du poisson ?

Référence bibliographique

Belleggia, L., Aquilanti, L., Ferrocino, I., Milanović, V., Garofalo, C., Clementi, F., Cocolin, L., Mozzon, M., Foligni, R., Haouet, N., Scuota, S., Framboas, M., & Osimani, A. (2020). Discovering micro­bio­ta and vola­tile com­pounds of surs­tröm­ming, the tra­di­tio­nal Swedish sour her­ring. Food Microbiology, 103503. doi:10.1016/j.fm.2020.103503 (lien)


Bibliographie com­plé­men­taire

[1] Brand, G. (2019) Surströmming  : The worst odor in the world ? Discovering odors, 4951. doi:10.1002/9781119687467.ch13 (lien)

[2] Skåra, T., Axelsson, L., Stefánsson, G., Ekstrand, B., & Hagen, H. (2015). Fermented and ripe­ned fish pro­ducts in the nor­thern European coun­tries. Journal of Ethnic Foods, 2(1), 1824. doi:10.1016/j.jef.2015.02.004 (lien)

[3] Mukundan, M. K., Antony, P. D., & Nair, M. R. (1986). A review on auto­ly­sis in fish. Fisheries Research, 4(34), 259269. doi:10.1016/01657836(86)90007‑x (lien)

[4] Egerton, S., Culloty, S., Whooley, J., Stanton, C., & Ross, R. P. (2018). The gut micro­bio­ta of marine fish. Frontiers in Microbiology, 9. doi:10.3389/fmicb.2018.00873 (lien)

[5] Kobayashi, T., Kimura, B., & Fujii, T. (2000). Strictly anae­ro­bic halo­philes iso­la­ted from can­ned Swedish fer­men­ted her­rings (Surströmming). International Journal of Food Microbiology, 54(12), 8189. doi:10.1016/s0168-1605(99)001725 (lien)

[6] Ollivier, B., Caumette, P., Garcia, J. L., & Mah, R. A. (1994). Anaerobic bac­te­ria from hyper­sa­line envi­ron­ments. Microbiological reviews, 58(1), 2738. (lien)

[7] Ishikawa, M., Yamasato, K., Kodama, K., Yasuda, H., Matsuyama, M., Okamoto-Kainuma, A., & Koizumi, Y. (2013). Alkalibacterium gil­vum sp. nov., slight­ly halo­phi­lic and alka­li­phi­lic lac­tic acid bac­te­rium iso­la­ted from soft and semi-hard cheeses. International jour­nal of sys­te­ma­tic and evo­lu­tio­na­ry micro­bio­lo­gy, 63(Pt 4), 14711478. https://doi.org/10.1099/ijs.0.0425560 (lien)

[8] Hsu, T.T. D., & Lee, J. (2015). Global dis­tri­bu­tion and pre­va­lence of Arcobacter in food and water. Zoonoses and Public Health, 62(8), 579589. doi:10.1111/zph.12215 (lien)

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